Forêts | Texte intégral gratuit | Effets d’Antheraea pernyi sur la parasitisation de Kriechbaumerella dendrolimi en utilisant l’immunologie et la métabolomique

Le Dendrolimus houi Lajonquière (Lepidoptera, Lasiocampidae) est un défoliateur majeur dans les régions forestières du sud de la Chine, provoquant souvent un dépérissement généralisé et de graves pertes économiques et écologiques dues aux larves se nourrissant d’aiguilles et de branches tendres de pins. [1,2,3,4,5]. Des recherches antérieures indiquent que Kriechbaumerella dendrolimi Sheng et Zhong (Hymenoptera, Chalcididae), une guêpe parasitoïde, présente des taux de parasitisme naturel élevés, des cycles de vie courts et une production élevée de progéniture. Il contrôle efficacement D. houi [6,7] et est un ennemi naturel crucial de divers ravageurs lépidoptères tels que D. punctatus Walker et D. kikuchii Matsumura, détenant ainsi un grand potentiel de développement [8,9]. Dans le système d’élevage artificiel en masse de K. dendrolimi, Antheraea pernyi est l’hôte alternatif le plus approprié pour l’élevage de masse. Cependant, le taux de parasitisme de A. pernyi le nombre de pupes reste faible [8], ce qui constitue l’un des principaux facteurs limitant l’efficacité et le coût de l’élevage de masse. Basé sur le phénomène de mélanisation observé au sein des populations parasitées A. pernyi pupes, on émet l’hypothèse que le faible taux de parasitisme est lié à la fonction immunitaire autonome des A. pernyi pupes.

Les insectes manquent d’immunité adaptative mais possèdent un système immunitaire inné efficace, capable de se défendre avec succès contre les infections pathogènes exogènes. [10]. Les principales formes d’immunité sont cellulaires et humorales [11,12]. L’immunité humorale fait référence à des réactions immunitaires impliquant des molécules effectrices solubles telles que les peptides antimicrobiens (AMP), les protéines de type complément et les enzymes impliquées dans les cascades de mélanine. [13,14]. Lorsque les insectes sont attaqués, les sérine protéases (PRSS) déclenchent des réactions en cascade affectant la voie Toll [15]. Les AMP, en tant qu’effecteurs vitaux de l’immunité humorale des insectes, sont ensuite contrôlés par des voies telles que Toll et participent à l’élimination des agents pathogènes étrangers. [16,17]. De plus, les lysozymes (LYS) sont un autre type de protéine lytique qui pourrait cliver les liaisons glycosidiques β-1,4 entre la N-acétylglucosamine et l’acide N-acétylmuramique dans les peptidoglycanes, un composant de la paroi cellulaire bactérienne, activant les voies basées sur la mélanine et provoquant mélanisation [18,19,20]. Pendant ce temps, diverses enzymes et métabolites chez les insectes, tels que les protéines hémolymphales, les polyphénol oxydases (PPO) et la superoxyde dismutase (SOD), réagissent également rapidement et participent aux réactions de défense. [21,22]. Ces facteurs immunitaires jouent un rôle crucial dans la protection des insectes contre les invasions biologiques étrangères, et leurs modifications peuvent révéler dans une certaine mesure le processus d’interaction immunitaire entre le parasitoïde et l’hôte.

De plus, les produits métaboliques des insectes jouent un rôle crucial dans la régulation de leur physiologie, de leur comportement et de leur adaptation. [23]et les changements dans les produits métaboliques peuvent souvent être identifiés à l’aide de techniques de métabolomique [24]. Récemment, ces techniques ont été largement appliquées pour explorer les mécanismes immunitaires des insectes. [25,26]. Par conséquent, cette étude vise à révéler le mécanisme immunitaire de A. pernyi pupes contre K. dendrolimi en mesurant l’expression de cinq facteurs immunitaires : SOD, PPO, Attacin, LYS et PRSS avant et après le parasitisme et en combinant des analyses métabolomiques. Cela fournira une base théorique pour l’élevage de masse de K. dendrolimi.

Des recherches antérieures ont indiqué que des réponses immunitaires rapides et efficaces étaient déclenchées pour contrarier les invasions parasitaires chez les insectes. [38,39,40,41]caractérisé par une activation rapide de facteurs immunitaires impliqués dans des activités de résistance immunitaire telles que le métabolisme des substances toxiques [42,43,44]encapsulation d’agents pathogènes externes [45,46]agglutination de l’hémolymphe [47]et les processus de cicatrisation des plaies [48]. Notre étude a également révélé qu’en cas de parasitisme, A. pernyi les pupes présentent une augmentation significative de divers facteurs immunitaires provenant de leur hémolymphe, indiquant une réponse immunitaire intense à la parasitisation par K. dendrolimi. Parmi les effecteurs immunitaires des insectes, les AMP ont joué un rôle dominant, principalement en hydrolysant les parois cellulaires bactériennes et la perméabilité des membranes cellulaires, en inhibant la division microbienne et en neutralisant les toxines métaboliques. [49,50]. Ces peptides désinfectent efficacement les bactéries, les champignons, les virus, les protozoaires et les cellules cancéreuses [51,52,53,54]. Nous avons observé une augmentation rapide de l’activité d’Attacin, un groupe majeur d’AMP d’insectes, dans les 4 heures suivant le parasitisme par K. dendrolimisuivie d’une diminution rapide entre 8 et 16 h, avant de maintenir un niveau constamment plus élevé [55,56,57,58]indiquant au moins deux facteurs parasitaires provenant du venin de K. dendrolimiproduisant deux fois un changement intense en raison de différentes réactions de réponse du système immunitaire de A. pernyi pupes.

L’immunité innée des insectes hôtes est essentielle pour détecter et éliminer les parasites externes, englobant des interactions physiologiques, biochimiques et génétiques complexes. [38,40,59]. Cependant, l’adaptation métabolique aux invasions externes est un autre facteur clé influençant les fonctions immunitaires. [60,61,62]. Suite au parasitisme par K. dendrolimides changements métaboliques importants dans A. pernyi les pupes ont conduit à la production de DEM spécifiques directement liés à l’immunité des insectes. Par exemple, l’acide 2-hydroxybutyrique, un biomarqueur lié à une fonction cellulaire altérée et à une augmentation du stress oxydatif, participe à l’oxydation des lipides intracellulaires et au stress oxydatif. [63,64]. De plus, des métabolites comme la 2′-Déamino-2′-hydroxyparomamine et la Cyanidine-3-o-bêta-glucopyranoside, impliqués respectivement dans la biosynthèse des antibiotiques et les activités antioxydantes. [65,66,67,68]a joué un rôle vital dans le processus immunitaire de A. pernyi pupes contre K. dendrolimi. De plus, la régulation positive significative de la 4′-Hydroxy-5,6,7,8-tétraméthoxyflavone, connue pour sa forte activité antivirale [69]32 h après le parasitisme suggère la présence d’éléments viraux dans K. dendrolimi’s facteurs parasitaires, régulant le processus immunitaire de l’hôte.

L’analyse d’enrichissement KEGG a révélé que les DEM produits en A. pernyi le post-parasitisme des pupes se concentre principalement sur des voies telles que le métabolisme des acides aminés, le métabolisme des nucléotides, le transport membranaire et le métabolisme des cofacteurs et des vitamines, tous étroitement liés au métabolisme énergétique [70,71]. Semblable à la réponse de Drosophile melanogaster aux infections microbiennes, l’activation des fonctions immunitaires A. pernyi les pupes ont augmenté le taux métabolique énergétique du corps, la consommation d’énergie supplémentaire étant étroitement liée à la synthèse de facteurs immunitaires comme les AMP [72,73,74,75,76]. Les changements dans les voies de transport membranaire ont affecté le métabolisme énergétique et ont influencé directement ou indirectement les fonctions immunitaires, telles que l’apport de nutriments, la dégradation et l’excrétion des déchets, la libération d’hormones et la signalisation cellulaire. [77,78]. De nombreuses études indiquent que les principaux métabolites produits chez les hôtes en raison de la parasitisation par les guêpes parasitoïdes peuvent affecter de manière significative la survie et la reproduction des parasitoïdes. [79,80,81]. Par exemple, dans leur étude, Liu et al. utilisé l’analyse métabolomique pour identifier les métabolites clés, notamment les lipides et les acides aminés, qui peuvent réduire la réponse immunitaire des hôtes drosophiles. Certains lipides et acides aminés spécifiques, tels que la L-histidine, la L-proline et le L-glutamate, ont joué un rôle crucial dans ce processus. [82]. Ces altérations des voies reflètent l’adaptation métabolique de l’insecte hôte à la parasitisation. En résumé, des réactions immunitaires significatives et des métabolites immunitaires générés chez les animaux parasités A. pernyi pupes par K. dendrolimi peut rapidement neutraliser ou résoudre les œufs de parasitoïdes au cours des premiers stades du parasitisme, conduisant à une diminution du parasitisme. Par conséquent, la synthèse de ces substances pourrait être ciblée pour des modifications moléculaires visant à améliorer l’efficacité de la reproduction des animaux. K. dendrolimi.